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C'est en février 1985 à Minneapolis que résonnent les premiers accords de The Jayhawks. Formé par Mark Olson, le groupe comprend alors ce dernier au chant et à la guitare acoustique, Norm Rogers à la batterie et Marc Perlman à la basse. Quelques semaines plus tard, la formation est complétée avec l'arrivée de Gary Louris, second guitariste (jouant surtout sur un instrument électrique) et chanteur lui aussi.
Très vite appréciés lors de leurs premiers concerts, les cinq musiciens rencontrent Charlie Pine, claviériste passionné ayant participé à la naissance de Hüsker Dü. Ce dernier décide de mettre sur pieds le label Bunkhouse Records pour réussir à produire le groupe. En 1986 sort The Jayhawks. Le succès d'estime permet de lancer une petite tournée. Norm Rogers quitte alors l'aventure, laissant les fûts à Thad Spencer. Les quatre compères enregistrent et envoient de nombreuses maquettes au cours des années qui suivent. Ils se font remarquer par le label Twin/Tone, qui décide de réunir toutes ces chansons, de les faire mixer et d'y ajouter quelques inédits. Le résultat nommé Blue Earth sort en 1989. Le groupe commence alors a récolter de très bons échos du côté de la presse.
Au cours de l'année 1991, alors qu'il est en ligne avec un responsable de Twin/Tone, George Drakoulias, directeur artistique chez American Records (label de Rick Rubin) et producteur (The Black Crowes), ne peut s'empêcher de focaliser son attention sur la musique qu'il entend en fond sonore à l'autre bout du fil. Il s'agissait de Blue Earth. Quelques mois après, The Jayhawks signent avec le label. Un changement de batteur plus tard, le groupe se retrouve en studio avec Drakoulias aux manettes.
En septembre 1992 sort Hollywood Town Hall. Considéré comme le meilleur album livré par la formation du Minnesota, il contient entre autres les titres « Waiting for the Sun » et « Take Me with You (When You go) ». Il permet à The Jayhawks de repartir sur la route (avec Karen Grotberg aux claviers) pendant deux ans avant de retourner à nouveau en studio avec le même producteur. Tomorrow the Green Grass sort en février 1995. Désormais reconnaissable, la musique de The Jayhawks (particulièrement le duo vocal Louris-Olson) fait à nouveau mouche même si l'album semble sonner un brin plus pop que son de son prédécesseur. Le single « Blue » est alors souvent diffusé en radio.
La tournée qui suit se fait avec Tim O'Reagan à la batterie. Il restera dans le groupe par la suite. Ce ne sera en revanche guère la cas de Mark Olson. Fatigué par ces années de tournée et désireux de passer à autre chose (notamment le projet Original Harmony Ridge Creekdippers qu'il a monté avec sa femme Victoria Williams), il quitte The Jayhawks en fin d'année.
Seul à la barre d'une formation quelque peu diminuée, Louris décide de continuer malgré tout. D'autres musiciens dont le guitariste Kraig Johnson se joignent à lui. Sound of Lies sort le 22 avril 1997. Encore plus pop que par le passé, possédant de très beaux arrangements vocaux, l'album ne rencontre pas le succès espéré. Les musiciens décident de moins tourner que par le passé et se cantonnent de quelques dates éparpillées réalisées entre deux projets parallèles.
En décembre 1998, Karen Grotberg annonce qu'elle va quitter l'aventure à son tour. Elle est remplacée au cours du printemps 1999 par Jen Gunderman, ancien clavier du groupe Dag. Une partie de l'année est alors consacrée à la composition ainsi qu'à l'enregistrement de Smile (en compagnie de Bob Ezrin). Ce dernier sort le 9 mai 2000. Bénéficiant d'une production plus apte à séduire les radios grand public, l'album essuie des critiques mitigées et ne remporte pas tous les suffrages chez les adeptes du groupe jusqu'alors séduit par son côté folk.
Après une année passée à effectuer de nombreux concerts, certains membres quittent à nouveau le groupe. Louris, Perlman et O'Reagan tournent alors sous la forme d'un trio acoustique puis enregistrent Rainy Day Music sous la houlette d'Ethan Johns (Kings of Leon) au cours de l'année 2002.
L'album sort le 8 avril 2003. Heureux de retrouver des accents dignes du Hollywood Town Hall d'antan, la critique et le public renouent avec le groupe. Cela ne suffira pas à le maintenir longtemps en activité. À la fin de la tournée 2003, l'actualité de The Jayhawks est mise entre parenthèses. Louris et Olson se sont en revanche tous les deux retrouvés sur scène en 2005, interprétant tour à tour des titres de leurs répertoires en solo avant de jouer ensemble des chansons de The Jayhawks.
Quelques années plus tard, en janvier 2009 sort Ready for the Flood de Gary Louris et Mark Olson (produit par Chris Robinson de The Black Crowes). L'arrivée de cet excellent disque laisse flotter un certain espoir chez les fans de The Jayhawks, une séparation officielle n'ayant jamais été annoncée. La nouvelle se confirme alors avec un huitième album enregistré chez l'un ou chez l'autre. Mockingbird Time, sorti le 20 septembre 2011, est leur premier album en huit ans. Cependant, une tournée ne réussit pas à éteindre les tensions qui se ravivent entre les deux leaders et voient le départ de Mark Olson une seconde fois.
Désormais aux commandes, Gary Louris embraie sur des tournées en 2014 et 2015 et la sortie consécutive de Live at the Belly Up, en version digitale uniquement. Louris, Grotberg, Perlman, O'Reagan et Johnson retournent ensuite en studio où, sous la houlette de Peter Buck et Tucker Martine, ils peaufinent l'enregistrement de Paging Mr. Proust (2016), sur lequel joue un autre membre de R.E.M., Mick Mills, au côté de Scott McCaughey (The Young Fresh Fellows, Minus 5). Deux ans plus tard, Gary Louris réunit des chansons écrites pour d'autres artistes et ajoute deux nouvelles compositions au dixième album de The Jayhawks, Back Roads and Abandoned Motels, qui sort le 13 juillet 2018.